Родился 17 [29] июля 1817 года в Феодосии, Таврическая губерния, Российская империя. В 1833 году был принят за казённый счёт в Императорскую Академию художеств Санкт-Петербурга, в 1840-м году продолжил обучение в Европе (Рим, юг Италии, Париж, Голландия, Англия, Португалия, Испания). В 1844 году Айвазовский становится живописцем Главного морского штаба России, а с 1847 — профессором Петербургской Академии художеств; состоял также в европейских академиях Рима, Парижа, Флоренции, Амстердама и Штутгарта.
В 1845 году строит дом в Феодосии. Айвазовский активно занимался делами Феодосии, её благоустройством, способствовал процветанию города. Его влияние на феодосийскую жизнь было огромно. Художник открыл в Феодосии школу искусств и картинную галерею, превратив Феодосию в один из центров живописной культуры на юге России и подготовив формирование своеобразной школы живописцев крымской природы (Киммерийская школа живописи), инициировал постройку городского концертного зала, заботился об устройстве в Феодосии библиотеки, На свои средства и по собственному проекту построил на горе Митридат новое здание для Феодосийского музея древностей с мемориалом П. С. Котляревского (здание музея взорвали отступающие из Крыма советские войска в 1941 году; мемориал также был утрачен). За заслуги перед археологией Иван Константинович был избран действительным членом Одесского общества истории и древностей.
Иван Константинович Айвазовский умер 19 апреля (2 мая по новому стилю) 1900 года в своём родном городе Феодосия, в возрасте 82 лет. В соответствии с его завещанием Айвазовский был похоронен во дворе феодосийской средневековой армянской церкви Сурб Саркис (Святого Саркиса).